Op het eind van de jaren vijftig is Vader Jan (Haveman) begonnen met een kleine parochie aan huis in het dorp Zuidhorn 15 km. van de stad Groningen in het noorden van Nederland. Door zijn eerdere bezoeken aan de orthodoxe kerk in Charkow en Berlijn was hij in contact gekomen met het orthodoxe geloof. Bij archimandriet (de latere bisschop) Dionissy in de Maria Magdalenakerk in Den Haag is hij begonnen.

Na zijn toetreding is hij tot diaken gewijd door metropoliet Anthony (Bloom) van Sourozh voor Groningen in Zuidhorn op 16 mei 1959. In het begin kwamen er vooral studenten en Russische vrouwen. Deze Russische vrouwen waren na de Tweede Wereldoorlog getrouwd met hun Nederlandse man die zij hadden leren kennen gedurende de dwangarbeid voor Hitler in Duitsland. Op 3 maart 1968 is deze jonge Orthodoxe gemeenschap verheven tot een officiële zelfstandige parochie, met een kerkgebouw en diensten in de stad Groningen. Op 5 september 1993 is Vader Jan te Maastricht overleden.

Een Groningse leerling van Vader Jan, de latere Vader Andreas (Smit), werd tot diaken en later door Vladyko Basily van Brussel tot priester gewijd. Hij heeft meer dan 13 jaar de parochiegemeenschap gediend. Nadien kreeg Vader Anton (du Pau) uit Amsterdam de zorg voor Groningen, naast die voor Rotterdam en Haarlem. Deze situatie heeft 4 jaar geduurd. In deze periode zijn de kerkdiensten verplaatst naar een eigen gebouw op het huidige adres aan de Ganzevoortsingel. Sinds 1991 is hegumen Onufry priester voor de Groningse parochie en sinds 2000 is hieromonach Jewsewy als tweede priester toegevoegd.

Op 31 juli 2000 is Vader Andreas overleden.

De Groningse parochie bestaat uit een gemengde groep van Orthodoxe gelovigen uit diverse landen, naast een groep van Nederlanders die op latere leeftijd Orthodox zijn geworden (waaronder ook de beide priesters).